Urodził się w Birmie, ale niedługo po jego urodzinach rodzina wróciła do Anglii i osiadła w Tanworth-in-Arden, małym mieście w hrabstwie Warwickshire. Drake uczęszczał do Marlborough College w Wiltshire (zgodnie z rodzinną tradycją), a kontynuował edukację w Fitzwilliam College na Uniwersytecie Cambridge, gdzie studiował literaturę angielską. Nauczył się grać na pianinie (pozostając pod wpływem również uzdolnionej muzycznie matki), na klarnecie i saksofonie, później na gitarze.
W czasach studenckich występował w klubach i kawiarniach, aż wreszcie podczas jednego z takich występów został odkryty przez Ashleya Hutchingsa, basistę folkrockowej grupy Fairport Convention. Ten przedstawił go pozostałym członkom zespołu, wokaliście Johnowi Martynowi i producentowi Joe Boydowi. Drake szybko podpisał kontrakt na trzy albumy z wytwórnią Island Records i w wieku dwudziestu lat wydał swój pierwszy album Five Leaves Left (1969), a rok później Bryter Layter. Oba zostały wyprodukowane przez Boyda i gościnnie udzielali się na nich członkowie Fairport Convention.
Drake za życia nie zdobył dużej popularności i uznania. Rzadko koncertował, a jego występy były bardzo krótkie. Cierpiał na chorobliwą nieśmiałość, do tego stopnia, że w studio nagrywał odwrócony do ściany, by uniknąć spojrzeń innych. Permanentnie pogrążony w depresji i wątpiący w swój talent ostatnią płytę Pink Moon (1972) nagrał w dwóch dwugodzinnych sesjach (obie zaczęły się o północy) jedynie w obecności dźwiękowca. Pink Moon, surowa i emocjonalnie ekshibicjonistyczna, jest uznawana za jego najlepszą płytę. Po jej nagraniu postanowił, że porzuci zawód muzyka i zostanie programistą, ewentualnie będzie pisał dla innych. Te plany jednak nigdy się nie spełniły. Artysta coraz bardziej pogrążał się w depresji i pozostawał w kontakcie już tylko z najbliższymi przyjaciółmi jak John Martyn, który na swoim albumie Solid Air umieścił piosenkę opowiadającą o Drake'u.
W 1974 roku Drake powrócił na chwilę do życia i zajął się pisaniem materiału na nową płytę, ale w nocy z 24 na 25 listopada umarł z powodu przedawkowania antydepresyjnego leku Tryptizol. Do dziś nie wiadomo, czy było to samobójstwo, czy wypadek. Ówczesne leki przeciwdepresyjne było łatwo przedawkować – już niewielka dawka ponad zalecaną mogła spowodować śmierć.
Drake, nie doczekawszy sławy za życia, zyskał ją po śmierci. Doceniony za pełne poetyzmu i bólu teksty, łagodny głos i melancholijny urok muzyki stał się inspiracją dla wielu współczesnych artystów, takich jak muzycy R.E.M., Robert Smith, Brian Molko, Devendra Banhart, Beth Gibbons czy Norah Jones.